在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
高山南 山崎和佳奈 神谷明 山口胜平 林原惠美 松井菜樱子 岩居由希子 高木涉 大谷育江 绪方贤一 茶风林 井上和彦 汤屋敦子 堀内贤雄 中田让治 神奈延年 黑田崇矢 大本真基子 仓田雅世 稻叶实 广田行生 冈和男 片冈富枝 田中一成 早水理沙 穗积隆信
西萩五十铃 国分优香里 市濑秀和 井上优 木内秀信 近藤隆 稻村优奈 吉田仁美 竹内顺子 蒋里美 田中理惠 三瓶由布子 上原健太 池田政典 高桥广树 中野裕斗 藤原祐规 汤泽幸一郎
高山南 山崎和佳奈 神谷明 林原惠美 岩居由希子 高木涉 大谷育江 绪方贤一 堀川亮 宫村优子 松井菜樱子 山口胜平 菅原正志 折笠富美子 堀之纪 立木文彦 小山茉美 井上喜久子 木下浩之 加藤精三 茶风林 井上和彦 大塚明夫 古川登志夫 高田裕司 置鲇龙太郎 鹤弘美 汤屋敦子 千叶一伸 小清水亚美 神奈延年 西村朋纮 水树奈奈 梅津秀行 喜多村英梨 大塚瑞惠 柳泽荣治 内藤大湖 干本雄之